Первое упоминание о Введенском храме встречается в Конюшенной слободе города Дмитрова в дозорной грамоте 1625 года: «Храм Введения Пресвятой Богородицы, что в Конюшенной слободе, стоит пуст» из-за сильного обветшания. Здание было деревянным, о чем свидетельствует документ 1707 года.
Каменный храм был возведен «тщанием» прихожан во второй половине XVIII века. Известны крупные пожертвования на строительство храма от Ф.М. Макарова и семьи Толченовых (отца и сына).
24 октября 1764 года освящен придел посвященный святителю Николаю Чудотворцу.
15 июля 1765 года освящен придел посвященный святым мученикам Кирику и Иулитте.
10 сентября 1768 года епископ Переяславский и Дмитровский Геннадий (Границкий) освятил главный престол храма в честь Введения во храм Пресвятой Богородицы. Он имеет необычайно пышное убранство для сельского храма: шестиярусный иконостас с объемной барочной резьбой и витыми колоннами. При храме имелось деревянное здание, в котором размещалось приходское училище.
Настенная живопись принадлежит художнику П.В. Кузяеву, который работал в храме в 1872 и 1879 годах.
В 1786 году по проекту Н.П. Осипова была построена трехъярусная колокольня, но за высоким куполом храма звон был плохо слышен и поэтому в 1832 году надстроили четвертый ярус. На колокольне было восемь колоколов. Самый большой из них весил почти три с половиной тонны.
В советское время из храма вынесли всю драгоценную утварь, с некоторых икон были сорваны венцы и оклады, похищены кресты-мощевики. Под слоями извести исчезла роспись на фасаде здания.
В 1937 году власти согнали всех жителей к храму и объявили, что по просьбе трудящихся будут сбрасывать колокола. Храм оцепили вооруженные красноармейцы. В тот день было уничтожено три самых больших колокола. Тем не менее, храм никогда не закрывался.
Во время Великой Отечественной войны всего в километре от храма на горе Волдынской остановились немецкие войска. Отсюда было удобнее обстреливать Дмитров. Артобстрелы велись регулярно. Жители Заречья (современной название Конюшенной слободы) прятались в храме, чтобы спастись. На колокольне находился дозорный пункт советских войск.
5 декабря 1941 года немецкий снаряд влетел в храм, пробил стену трапезной и разорвался в приделе святителя Николая, унеся жизни 11 человек. Погибшие похоронены в двух братских могилах около храма.
20 лет алтарницей храма служила схимонахиня Иоанна (Патрикеева), келейница и духовная дочь священномученика Серафима (Звездинского), сопровождавшая его во всех ссылках вплоть до его мученического конца.
При Введенской церкви действует воскресная школа и библиотека.